F线行经下列路线：

1940年12月15日IND第六大道线慢车轨道开始营运，F线自该线帕森斯大道行驶至教堂大道，二次大战期间于晚上、凌晨及周日早晨延驶至169街。

根据1948年的路线图，D线与F线曾短暂的交换行驶服务路线。

1954年9月30日D线延驶IND克佛线，F线列车于尖峰时间驶至第二大道车站，其他时间则驶至34街车站。1956年6月28日F线曾全面延驶至第二大道车站，但于隔年10月6日将非尖峰时段的端点站改回34街。

1967年11月26日，F线端点站改至教堂大道，并经由BMT克佛线驶至斯提威尔大道。1980年代之前，部份列车自杰里街车站发车，驶至君王快速公路车站。

1987年3月24日，N线与R线对调皇后区的端点站，在此改线计画中F于凌晨驶至57街车站。

1990年9月30日R线端点站改至七十一大道-州陆大道，以取代F线。

一年后凌晨列车取代Q线，改开往21街-皇后桥车站。

1997年5月，F线改行慢车开往牙买加-179街。

2001年12月16日，连线IND63街线与IND皇后大道线的63街隧道开通。在高度争议下，F线改走63街隧道，行慢车的V线取代原先F所走的53街隧道往返曼哈顿及皇后区。F线列车开始全天营运皇后区（七十一大道-州陆大道车站至21街-皇后桥车站）的快车。

2002年9月8日，科尼岛-斯提威尔车站因重建关闭，F线端点站改至X大道车站，开行X大道至科尼岛-斯提威尔大道的区间公共汽车，重建工程于2004年5月23日完工开放。